Die Menschen der Stadt Wynter werden von Drachen beherrscht, die abgeschottet von den Bürgern der Stadt, in einem Palast leben. Die Drachen sehen aus wie Menschen, können aber die Gestalt von Tieren annehmen oder sich in Halbwesen zwischen Tier und Mensch verwandeln. Sie sind praktisch unverwundbar, denn sie sind mit neun Leben ausgestattet. Und: Sie kennen keine Gefühle. Emotionen wie Zorn oder Gier sind ihnen ebenso fremd wie Gefühle der Zuneigung und der Liebe. Und das ist auch der Grund, warum die Drachen sich als Herrscher berufen fühlen. In ihren Augen sind Menschen aufgrund ihrer Gefühle nicht in der Lage, den Frieden zu bewahren und sich selbst zu regieren.

Das Mädchen Mion

Die 15jährige Mion wohnt in den Armensiedlungen außerhalb der Stadt. Eine Mutprobe verändert mit einem Schlag ihr Leben: Trotz des strengen Wildereiverbots erschießt sie einen Fuchs. Als dieser sich in einen Jungen verwandelt, wird ihr klar, dass sie es mit einem Drachen zu tun hat, dem sie durch ihre unbedachte Tat ein Leben genommen hat. Für diesen Frevel droht ihr der Tod.

Doch da taucht plötzlich ein Mann auf, der dem Mädchen seinen Schutz anbietet. Jagu, ein berühmter Maler, verspricht Mion, ihr bei der Flucht aus Wynter zu helfen und sie als Schülerin bei sich aufzunehmen. Mion willigt ein.

Im herrschaftlichen Haus des Malers hat Mion keinen leichten Stand. Ihren Meister bekommt sie kaum zu Gesicht, und die anderen beiden Bewohner des Hauses, die alte Cholerikerin Osiril (Jagus einstige Meisterin) und die feindselige Calpurnia (Jagus erste, verschmähte Schülerin) machen Mion das Leben schwer.

Mion flieht und gerät in eine gefährliche Lage, aus der sie Jagu abermals rettet. Zurückgekehrt in das Haus des Malers, ändert sich die Situation für Mion. Endlich scheint Jagu sie in seine Pläne einzuweihen zu wollen, und Mion fasst Vertrauen. Noch ahnt sie nicht, dass sie zum Werkzeug in einer dunklen Intrige werden soll. Denn Jagu sinnt auf Rache.

Jagu, der Maler

Seine künstlerische Begabung ermöglichte dem Porträtmaler Jagu einst den Zutritt zu der verbotenen Welt der Drachen. Zwischen ihm und der jungen Drachen-Herrscherin Holypta entwickelte sich eine heimliche Liebe, doch Holypta heiratete einen Drachen. Seitdem ist Jagu von dem Wunsch getrieben, Holypta das Herz zu brechen, um sie für all das leiden zu lassen, was sie angetan hat. Und nicht nur sie soll dafür büßen, sondern alle Drachen. Dazu braucht Jagu er ein Mädchen wie Mion.

Statt Mion zur Künstlerin auszubilden, lehrt Jagu das Mädchen die Sitten und Gebräuche der Herrscher. Denn Mion soll Holyptas geliebten Sohn und Nachfolger Lyrian erobern. Wenn er sich in sie verliebt, will Jagu die Beziehung in der Öffentlichkeit enthüllen, was den Untergang der Drachen bedeuten würde. Schließlich basiert deren Macht auf dem weit verbreiteten Glauben, dass sie sich zu keinen Gefühlen hinreißen lassen. Jagu will beweisen, dass die Drachen in Wahrheit nur Menschen sind. Ihre Fähigkeit, sich zu verwandeln, beruht auf einem finsteren, streng gehüteten Geheimnis, dessen ist sich Jagu sicher.

Der Drachenprinz Lyrian

Lyrian, Holyptas Sohn, kennt den Preis, den die seinen für ihre Aufrechterhaltung ihrer Macht bezahlen: Jedes Jahr zur Wintersonnenwende müssen drei Tiere von einer Arten getötet werden, in die ein Drache sich für das kommende Jahr verwandeln kann. Der zart besaitete Lyrian, der Tiere und die Kunst liebt, sträubt sich anfangs gegen diese Sitte. Doch die Tradition verlangt Gehorsam. Ein Drache darf keine Gefühle zeigen, nur dann ist er fähig, zu herrschen.

Trotz der strengen Regeln ist Lyrian mit dem burschikosen Dienstmädchen Baltibb befreundet. Als er in Gestalt eines Fuchses von Mion erschossen wird, geht Mions Gesicht ihm nicht mehr aus dem Kopf - er ist von ihrem Mut beeindruckt und beschließt, sie zu finden. Baltibb begleitet ihn.

Gemeinsam durchreisen sie das Land und erreichen die Grenzen. Hier wüten die Schlachten zwischen den Legionen der Drachen und den Menschenstädten Modos und Simirrha, die um ihre Unabhängigkeit kämpfen. Lyrian ist von der Brutalität des Krieges schockiert. Er glaubt zu erkennen, dass die Herrschaft der Menschen unweigerlich zu Chaos führt, und kehrt nach Wynter zurück. Von nun an will er Herrscher werden, um die Menschen vor sich selbst zu retten.

Eine schicksalhafte Begegnung

Auf einem der vielen Feste im Palast lernen Lyrian und Mion sich kennen. Geschickt hat Jagu dem Mädchen Zugang zum Palast verschafft und dafür gesorgt, dass Mion bis zu Lyrian vordringt. Lyrian erkennt Mion wieder, doch sie streitet ihre frühere Begegnung energisch ab. Lyrians verdrängtes Interesse an der Kunst erwacht mit seinem neuerlichen Interesse an Mion, und er bittet sie, ihm heimlich Malstunden zu geben.

Baltibb, die weder schön noch begabt ist, beobachtet mit wachsendem Unmut, wie sich Mion Lyrian nähert. Dass Jagus talentierte Schülerin dabei ist, all das zu gewinnen, wovon Baltibb nur träumen kann, entzündet flammenden Neid in ihr. Sie fängt an, über die Drachen und ihre eigene Mittellosigkeit nachzudenken. Zudem findet sie verbotene Bücher, die ihr Einblicke in die Vergangenheit, in die Zeit vor der Herrschaft der Drachen, gewähren. Je mehr Baltibb lernt, umso ungerechter kommt die Welt ihr vor und umso weniger kann sie glauben, dass die Drachen wirklich höhere Wesen sind. Nachdem Baltibb ihre Stelle als Dienerin verliert, schließt sie sich Rebellen an.

In der Zwischenzeit erfährt Mion die wahren Absichten Jagus. Sie ist zutiefst betroffen, denn der einzige Mensch, an dem ihr je lag, hat sie schamlos betrogen und belogen, um sie für seine Ziele auszunutzen. Als Lyrian ihr gesteht, dass er sich in sie verliebt hat, und sie in Geheimnisse einweiht, die kein menschliches Wesen kennt, muss Mion sich entscheiden .